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2008年8月,冈崎慎司代表日本国奥队参加了北京奥运会。10月9日,冈崎慎司在日本与阿联酋的友谊赛中首次代表日本国家队出场。2009年1月20日,冈崎慎司在日本队与也门队的2011亚洲杯预选赛中打进一球,这也是冈崎慎司在日本国家队的首粒进球。10月8日,日本队在亚洲杯预选赛中对阵中国香港队,冈崎慎司上演帽子戏法。10月14日,在日本同多哥的比赛中,冈崎慎司再次上演帽子戏法。在2010年世界杯预选赛中,冈崎慎司只打进一球。在2011年亚洲杯比赛中,冈崎慎司随队夺冠,并在小组赛与沙特的比赛中上演了帽子戏法。在2013年联合会杯中,日本队在小组赛中三战全败,小组垫底,冈崎慎司在小组赛3场比赛中打进2粒进球1个助攻。2016年3月29日,在2018俄罗斯世界杯亚洲区第二轮预选赛日本对阵叙利亚的比赛中,冈崎首发出场,完成了个人在日本国家队的第100场国际A级比赛出场。截至2016年11月,冈崎慎司共代表日本U23国青队出场14次,打入1球。代表日本国家队出场105次,打入49球,助攻13次。