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1991年,执导剧情短片《城市大清扫》,从而正式开启了他的导演生涯。1998年,执导由本·申克曼、马克·马戈利斯、帕梅拉·哈特合作主演的惊悚剧情片《圆周率》,这是达伦·阿伦诺夫斯基执导的首部电影,他凭借该片获得第14届圣丹斯国际电影节剧情片导演奖、第14届独立精神奖最佳编剧处女作奖。2000年,执导根据小胡伯特·塞尔比的小说改编的剧情片《梦之安魂曲》,该片由艾伦·鲍斯汀,杰瑞德·莱托,詹妮弗·康纳利联袂主演,讲述了一名毒贩和他的妈妈因为毒品在精神和肉体上经受了种种摧残的故事。2006年,执导由休·杰克曼、蕾切尔·薇兹、艾伦·伯斯汀联合主演的科幻剧情片《珍爱泉源》,该片获得第63届威尼斯国际电影节金狮奖提名。2008年,由米基·洛克、埃文·蕾切尔·伍德、玛丽莎·托梅联袂主演的剧情片《摔角王》,讲述了20世纪80年代一位叱咤一时的职业摔角手从辉煌到失败的故事,该片获得第65届威尼斯国际电影节金狮奖。之后,该片被《电影旬报》(日本电影杂志)评选为“海外十大佳片”。2010年,执导由娜塔莉·波特曼、文森特·卡索、米拉·库妮丝领衔主演的惊悚剧情片《黑天鹅》,该片获得第67届威尼斯国际电影节金狮奖提名,他凭借该片获得第83届奥斯卡金像奖最佳导演奖提名、第68届美国电影电视金球奖最佳导演奖提名、第64届英国电影学院奖最佳导演奖提名。之后,该片被《eye weekly》(加拿大周刊)评选为“年度佳片”。2011年,担任第68届威尼斯国际电影节评委会主席。2014年,执导根据《圣经》之“诺亚方舟”故事改编的冒险剧情片《诺亚方舟:创世之旅》,由罗素·克劳、詹妮弗·康纳利、雷·温斯顿联合主演,该片获得第41届土星奖最佳冒险电影奖。2015年,达伦·阿伦诺夫斯基受邀担任第65届柏林国际电影节评审团主席。2017年,执导由詹妮弗·劳伦斯、哈维尔·巴登、艾德·哈里斯联合主演的悬疑惊悚片《母亲!》,讲述了一对幸福夫妻的平静生活在多名不请自来的客人闯入之后被彻底打乱的故事,该片获得第74届威尼斯国际电影节金狮奖提名。