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1920年,詹姆斯·卡格尼在百老汇剧《皮特·帕特》中担任合唱队员,卡格尼每周挣55美元,其中他每周寄40美元回家给母亲。直到1925年开始在百老汇的舞台剧中担任主角。并和琼·布朗德尔主演《无赖汉的假日》。1929年,华纳兄弟公司与卡格尼签订合同起初500美元一周,为期三周,很快扩展到七年的合同。1926年,詹姆斯·卡格尼与珍·哈露、爱德华·伍兹、琼·布朗德尔合作出演由威廉·韦尔曼导演具有里程碑意义的黑帮电影《国民公敌》,故事讲述的是在美国实行禁酒令时期,一个坏小子发展成为大匪徒的兴衰。詹姆斯·卡格尼扮演残忍的私酒贩子汤姆·鲍尔斯,电影中最著名的场景是卡格尼的角色把一个葡萄柚砸到他的同伴明星梅·戴维斯的脸上。因其表演给人们留下了深刻的印象,而一举成为大明星。1942年,詹姆斯·卡格尼在歌舞传记音乐片《胜利之歌》中的成功地饰演了乔治·科汉一角,从而获得了第十五届奥斯卡最佳男主角金像奖。1942年,詹姆斯·卡格尼同弟弟威廉·卡格尼创建了卡格尼电影公司制片厂。他的妹妹珍妮·卡格尼是名舞台和电视演员,曾演过几部电影。1957年,詹姆斯·卡格尼导演了一部影片《通往地狱的捷径》,该片根据《此枪出租》改编,但不太成功。1961年,詹姆斯·卡格尼主演了由比利·怀尔德导演的电影《玉女风流》,在拍完本片后他宣布息影,1974年,詹姆斯·卡格尼成为获得美国影视协会授予的终身成就奖的第一个电影明星。1975年,詹姆斯·卡格尼出版了他的自传《卡格尼自传》。1984年3月26日,总统罗纳德·里根在白宫授予了詹姆斯·卡格尼总统自由勋章。1984年,詹姆斯·卡格尼最后一次登上大银幕,与阿特·卡尼合作出演电视剧《Terrible Joe Moran》。