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1996年,詹姆斯·古恩为Troma创作出了他的第一部剧本《傻密欧与茱丽叶》,该片是一部cult电影,也是社情版的“罗密欧与朱丽叶”,他还担任了该片的副导演。1997年,詹姆斯·古恩在参加了戛纳影展后离开Troma,前往了洛杉矶发展。2000年,担任了讽刺性喜剧电影《特别之队》的编剧、制片人,并和罗伯·劳、杰米·肯尼迪等人共同主演了该片。2002年,担任编剧的喜剧片《史酷比》上映,该片由拉加·高斯内尔执导,改编自60年代的美国卡通系列剧。2003年,他主演了独立恐怖电影《黎明密码》。2004年,担任翻拍版恐怖电影《活死人黎明》的编剧,该片由扎克·施奈德执导,入围了布莱姆·斯托克奖最佳剧本奖提名;同年,他创作了真人动画电影《史酷比2:怪兽偷跑》的剧本,并负责了的制片工作;此外,他还与珍娜·费舍合作拍摄了伪纪录片《沉默之爱》。2006年,执导个人首部长篇电影《撕裂人》,并担任了编剧,该片讲述了天外生物入侵地球的故事,由迈克尔·鲁克、伊丽莎白·班克斯等人共同主演。2007年,获得第33届土星奖最佳影人展示奖。2008年,他参与编导了情色恶搞网络短剧《PG Porn》。2010年,自编自导了由雷恩·威尔森、 艾伦·佩姬主演的的黑色喜剧电影《超级英雄》,该片在多伦多电影节展映。2012年,参与了动作冒险类游戏《电锯糖心》的游戏剧本创作。2013年,其参与编导的喜剧短片合集式电影《电影43》上映,詹姆斯·古恩执导了《Beezel》的部分,他和其他12个导演因该片获得了第34届金酸莓奖最差导演奖;同年,他负责了漫改电影《雷神2:黑暗世界》第一个彩蛋的执导工作。2014年,自编自导漫改电影《银河护卫队》,该片是漫威电影宇宙的第10部影片,由克里斯·帕拉特、佐伊·索尔达娜、布莱德利·库珀等人主演,全球总票房达7.73亿美元;该片获得了第73届雨果奖最佳长片奖,詹姆斯·古恩凭借该片获得了第41届土星奖最佳导演奖;此外,詹姆斯·古恩还负责了电影原声《Guardians of the Galaxy: Awesome Mix Vol. 1》的制作,该专辑还入围了第57届格莱美奖最佳改编影视音乐专辑。2016年9月,由克瑞格·麦克林恩执导的惊悚电影《贝尔科实验》在多伦多电影节展映,詹姆斯·古恩担任了影片的编剧和制片人;同年,他还担任了漫改电影《奇异博士》中斯坦·李客串部分的导演。2017年,其自编自导的漫改电影《银河护卫队2》上映,该片是漫威电影宇宙的第15部影片,该片取得了8.63亿美元的全球总票房;詹姆斯·古恩参与制作的电影原声《Guardians of the Galaxy Vol. 2: Awesome Mix Vol. 2》提名了第60届格莱美奖最佳改编影视音乐专辑。2018年,漫威电影宇宙的第19部电影《复仇者联盟3:无限战争》上映,詹姆斯·古恩担任了执行制片人;7月,詹姆斯·古恩早年在社交媒体上涉及强奸、娈童等敏感话题的不当言论被重新挖出,迪士尼开除其《银河护卫队3》电影导演一职;10月,詹姆斯·古恩签约了华纳,确定为DC电影宇宙的漫改电影《自杀小队2》撰写剧本。2019年2月,漫威影业总裁兼制作人凯文·费奇宣布,《银河护卫队3》确定沿用詹姆斯·古恩的剧本;3月,迪士尼重新聘请了詹姆斯·古恩执导电影《银河护卫队3》,影片于2020年开机;随后,DC方的制片人宣布詹姆斯·古恩编导的《自杀小队》并非续集,而是一部重启之作;4月,漫威电影宇宙的第22部电影《复仇者联盟4:终局之战》上映,詹姆斯·古恩再次担任执行制片人;同年,担任惊悚电影《魔童》的制片人,该片由伊丽莎白·班克斯主演。