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2006年，内田笃人曾代表日本国家青年队参加亚青赛并获得亚军。
2007年，内田笃人代表日本U20队参加了在加拿大举行的世青赛。2008年2月6日，内田笃人在日本队4-1击败泰国队的友谊赛中第一次代表国家队出场。6月22日，内田笃人在日本国家队和巴林国家队的比赛中打进一个进球，这也是他首个国家队进球。内田笃人以20岁87天的年龄打破了中田英寿11年前创下的日本国家队最年轻破门者纪录。2008年夏天，内田笃人代表日本国奥队参加了在北京举行的奥运会足球比赛。2011年1月29日，内田笃人以主力身份代表日本国家队参加了在卡塔尔举行的亚洲杯足球赛，并帮助日本队在决赛中击败澳大利亚国家队，获得第15届亚洲杯冠军。2014年5月27日，在巴西世界杯前的热身友谊赛中，内田笃人打入一个进球帮助日本国家队1-0击败塞浦路斯国家队。截止2016年12月，内田笃人共代表日本国家队出场74次，打入2球。
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