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她在Clyde’s喜剧俱乐部担任主持人期间,曾获得Showtime1982年度“全美最滑稽的人”称号。艾伦前往洛杉矶拍摄了HBO的《Young Comedians Reunion》、《One Night Stand》等专题片,后者为她赢得Cable ACE奖提名。1986年,她在约翰尼·卡森的喜剧节目《今夜秀》担任常驻嘉宾。在福克斯的《Open House》中艾伦首次尝试表演,接下来她又出演了ABC的电视剧《Laurie Hill》。1993年艾伦在《尖头外星族》中首度触电,之后又主演了《二见钟情之新好男人》、《再见爱人》、《当女人爱上女人的时候》等影片。1994年,ABC邀她主演后更名为《艾伦》的电视剧集《These Friends of Mine》,该剧从1994年一直播到1998年,她也凭借在剧中的表演获得两项艾美提名。2003年,艾伦·德詹尼丝为《海底总动员》“多莉”配音。2007年,艾伦·德詹尼丝担任了第79届奥斯卡金像奖主持人。2008年6月20日晚,美国第35届日间艾美奖颁奖典礼在洛杉矶柯达剧院举行,艾伦·德詹尼丝蝉联最佳脱口秀节目主持人奖,这是她连续第四年获得该项殊荣。2009年,艾伦·德詹尼丝为华纳兄弟出品的动画片《狗狗秀》献声。艾伦·德詹尼丝于2009年与《美国偶像》剧组签下了合约,开始担任评审。2012年9月4日,艾伦·德詹尼丝与亲友一起现身好莱坞,正式留名星光大道。2014年3月2日,第86届奥斯卡颁奖典礼在杜比剧院举行,艾伦·德詹尼丝再次担任主持人。2016年,艾伦·德詹尼丝为《海底总动员2:多莉去哪儿》“多莉”配音。7月31日,获得2016年度美国青少年选择奖最佳喜剧演员奖。