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1985年，15岁的伊桑·霍克首次在银幕亮相，在影片《冲向天外天》中出演角色。这是一部轻快的科幻梦想片，主角是瑞凡·菲尼克斯。这部影片当时的发行量并不大，但是由于伊桑·霍克和瑞凡·菲尼克斯，后来在有线电视上重播，却受到了极大的反响。初登影坛后，霍克却萌生了暂时放弃职业表演的想法，转而就读于卡内基·梅隆大学，但他的大学梦并没有持续多长时间。1989年，伊桑·霍克被选中参加了彼得·韦尔的剧情片《死亡诗社》的拍摄。1991年，参演冒险片《雪地黄金犬》和战争片《战火赤子心》。1992年，参演剧情片《水之乡》。1993年，参演影片《求生》。1994年，出演了由本·斯蒂勒执导的喜剧片《四个毕业生》，饰演一个留着山羊胡子，一副无聊、颓废的餐厅歌手特洛伊·戴尔，这是他第一次在影片中献唱歌曲。同年，执导制作莉萨·洛布的音乐电视《停留》。
《爱在黎明破晓前》剧照(4张)1997年，主演由安德鲁·尼科尔执导的科幻片《变种异煞》，在剧中饰演遗传上有缺陷的文森特·弗里曼。这部影片让霍克结识了一起担任主演的乌玛·瑟曼，同时此片也成为两人的定情之作。1998年，在阿方索·库伦执导的爱情片《新孤星血泪》中饰演出身寒微的年青艺术家贝尔，该片改编自19世纪查尔斯·狄更斯小说的现代版。1999年，出演由斯科特·希克斯执导的剧情片《落在香杉树的雪花》中，饰演新闻记者伊什梅尔·钱伯斯。2000年，出演由迈克尔·阿尔默瑞德执导的《哈姆雷特》，这是一部改编自莎士比亚同名小说的现代版王子复仇记，伊桑·霍克展现出这个饱受磨难的王子身上懒散的一面。2001年1月，伊桑·霍克第3次与导演理查德·林克莱特合作，与罗伯特·肖恩·伦纳德和乌玛·瑟曼共同担纲《录音带》的主演，饰演贩卖毒品的志愿消防队员。9月，与乌玛·瑟曼执导了他的影片处女作《切尔西大墙》，此片被戛纳电影节列为“被关注电影”而参加电影节的评奖。10月，出现在弗兰克·惠利的警匪片《训练日》中，饰演刚受晋升的菜鸟警察杰克·霍伊特，获得好莱坞演员工会奖最佳男配角提名，以及第74届奥斯卡奖最佳男配角提名。11月，与理查德·林克莱特四度合作，在其编剧执导的动画片《半梦半醒的人生》中，重现了《爱在黎明破晓时》中的杰西这个角色，此片获得年度纽约影评人协会最佳动画电影奖和第17届独立精神奖最佳影片提名。2002年，出演由弗兰克·惠利编剧执导的喜剧片《吉米秀》。2004年，与安吉利娜·朱莉主演惊悚片《机动杀人》，该片改编自英国小说家迈克尔·派伊的同名小说。同年，出演爱情片《爱在日落黄昏时》，并担任该片的编剧，该片入围第77届奥斯卡奖最佳改编剧本。
《爱在日落黄昏时》剧照(3张)2005年1月，主演由让-弗朗西斯·瑞切执导的动作片《血溅13号警署》。9月，与麦克尔·安格拉诺主演喜剧《最后的心愿》。2006年，伊桑·霍克自导自演剧情片《最炎热的国度》，该片改编自伊桑·霍克的第一部小说，讲述了一想要在纽约崭露头角的年轻演员和一个美丽的歌手兼歌曲作者之间的爱情故事。同年，与阿什丽·约翰逊主演影片《快餐国家》，该片改编自2001年出版的同名纪实作品改编。2008年，与MaggieQ合演由娜塔丽·波特曼等12名导演执导的爱情片《纽约，我爱你》。2009年，与韦斯利·斯奈普斯主演动作犯罪片《布鲁克林警察》。同年，主演由詹姆斯·德莫纳克执导的剧情片《史坦顿岛》，饰演杰士伯的朋友苏利。2011年，伊桑·霍克与克里斯汀·斯科特·托马斯主演惊悚片《巴黎五区的女人》，饰演美国作家和大学讲师汤姆·希克斯。2012年10月，与柯林·法瑞尔参演动作科幻片《全面回忆2011》。同年，主演由斯科特·德瑞克森执导的惊悚片《险恶》，饰演犯罪小说家Ellison。
《爱在午夜降临前》剧照(2张)2014年1月，凭借《爱在午夜降临前》获得第86届奥斯卡奖最佳改编剧本提名。8月，与诺亚·泰勒主演由斯派瑞兄弟执导的科幻悬疑片《前目的地》，该影片改编自20世纪罗伯特·海因莱因之作《你们这些魂尸》，扮演穿梭于时空流中以试图阻止未来的嫌疑犯做出任何犯罪的时间特工。9月，主演由安德鲁·尼科尔执导的惊悚片《善意杀戮》，饰演无人机操作员。11月，主演由理查德-林克莱特执导的剧情片《少年时代》，饰演作曲家，并创作和演唱两首电影的歌曲，申报了奥斯卡最佳原创歌曲奖。2015年1月，凭借《少年时代》获得第87届奥斯卡奖最佳男配角提名。同年，与爱玛·沃森主演由亚历桑德罗·阿曼巴执导的惊悚片《回到从前》，饰演侦探Bruce Kenner。2016年，与丹泽尔·华盛顿、克里斯·帕拉特主演《豪勇七蛟龙》；11月，获得第26届哥谭独立电影奖演员致敬奖。2017年，与戴恩·德哈恩、卡拉·迪瓦伊主演科幻片《星际特工：千星之城》。2018年1月26日，与许晴合作主演的犯罪动作电影《24小时：末路重生》在中国内地上映。2018年，主演传记片《特斯拉》，讲述发明家、电气工程师尼古拉·特斯拉的生平故事。凭借影片《第一归正会》获得第28届哥谭独立电影奖最佳男演员、第84届纽约影评人协会奖最佳男主角。7月，与凯瑟琳·德纳芙、朱丽叶·比诺什主演是枝裕和执导的新片《真相》。2020年8月9日，主演、编剧和执行制作的新剧《上帝之鸟》在Showtime播出；8月21日，主演的电影《特斯拉》登陆北美院线和点播平台。2021年10月1日，与杰克·吉伦哈尔主演的电影《罪人》登陆网飞；同年，参演纪录片《解释一切第三季》；同年，主演的恐怖片《黑暗电话》。2022年4月22日，出演的《北欧人》在北美地区上映；3月30日，参演的漫威新剧《月光骑士》上线Disney+，在剧中出演反派；7月21日，执导的纪录剧集《最后的电影明星》上线HBO Max；10月21日，主演的苹果新片《雷蒙德和雷》在Apple TV+上线；12月23日，主演的悬疑犯罪片《利刃出鞘2》上映。2023年3月消息，将参演《千钧一发》。12月8日，主演的Netflix惊悚片《远离世界》上线。
